Peterburi Jaani kiriku hoone projekteerisid Karl Z. von Schafhausen ja Harald J. Bosse. Kiriku pidulik sisseõnnistamine toimus 27. novembril 1860. Aastatel 1880–1900 oli Jaani koguduse pastoriks rahvaluule- ja keeleteadlane, eesti rahvusliku liikumise suurkuju Jakob Hurt.

Pöördeline hetk kiriku ajaloos oli 1930. aasta, mil Lensoveti korraldusel keelati jumalateenistused ning kirik võõrandati koguduselt. 1970. aastatel jäi kirik tühjaks ning hakkas lagunema. 1996. aastal pöörduti Peterburi kuberneri poole kirjaliku palvega tagastada kirik koos juurde kuuluvate hoonetega. Pärast kiriku tagastamist hakati koguma raha ja 2008. aastal valmis kiriku taastamise ehitusprojekt. Peterburi Jaani kirik taasavati 20. veebruaril 2011.